A história de Shadow of the Colossus começa com Wander entrando na Região Proibida, atravessando a extensa ponte na entrada com o seu cavalo, Agro. De acordo com o Lorde Emon mais tarde no jogo, antes de sua entrada na terra proibida, Wander roubou uma espada mágica, provavelmente do próprio Emon, que é a única arma capaz de matar os colossus na Região Proibida.Recentemente foram encontrados estruturas ósseas de animais com mais de 3 metros de comprimento, mas ainda não foi confirmado se eram mesmo de colossus.
Seguindo ao grande Templo de Adoração no centro da região, Wander carrega consigo um corpo coberto por um manto que ele deita sobre um altar no templo. Removendo o manto, é revelado o corpo de uma donzela chamada "Mono". Após um momento, várias criaturas obscuras com aparência de sombras e forma de humanóide se preparam para atacar Wander, mas ele facilmente os repele agitando a "Ancient Sword" ("Espada Ancestral"), que emite fortes raios de luz. Após reprimir as criaturas de sombra, a voz de uma entidade sem corpo conhecida como "Dormin" ecoa do alto, expressando surpresa que Wander possui tal espada. Wander pede que Dormin retorne a alma de Mono ao seu corpo, o que ele diz ser possível caso os dezesseis ídolos alinhados no hall do templo forem destruídos. Ele explica que esta tarefa pode ser realizada ao usar a Espada Ancestral para matar os dezesseis colossus localizados pela região que são a encarnação dos ídolos. Cada um dos colossus contém uma porção da própria essência de Dormin, apesar disto não ser revelado até os momentos finais do jogo.
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